УДК 631.46:579.64:574.38
ВЗАИМОДЕЙСТВИЕ РИЗОСФЕРНЫХ БАКТЕРИЙ С РАСТЕНИЯМИ: МЕХАНИЗМЫ ОБРАЗОВАНИЯ И ФАКТОРЫ ЭФФЕКТИВНОСТИ АССОЦИАТИВНЫХ СИМБИОЗОВ (обзор)
А.И. ШАПОШНИКОВ1, А.А. БЕЛИМОВ1, Л.В. КРАВЧЕНКО1, Д.М. ВИВАНКО2
Обсуждаются механизмы положительного действия ризосферных бактерий на растения. Колонизация ризосферы интродуцентами рассматривается как необходимое условие образования растительно-бактериальной ассоциации и ключевой критерий селекции эффективных штаммов ризобактерий. Рассмотрена роль некоторых биотических факторов (смешанные культуры ризобактерий и взаимодействие интродуцентов с аборигенной микрофлорой) в функционировании ассоциативного симбиоза и реакции растений на инокуляцию ризобактериями.
Ключевые слова: бактеризация, микробные ассоциации, ризосфера, симбиоз, фитогормоны.
Ростстимулирующие ризобактерии (plant growth promoting rhizobacteria — PGPR) играют важную роль в адаптации растения к внешним воздействиям (1). Таксономически эти бактерии чрезвычайно разнообразны (2-7) (наиболее изучены представители родов Azospirillum, Azotobacter, Klebsiella, Psеudomonas и Bacillus). Они обитают в ризосфере (зона почвы, непосредственно соприкасающаяся с корнями) (8), которая служит их основной экологической нишей с наиболее благоприятными условиями (9), и на поверхности корней. В ризосферу из корней активно поступают сложные смеси легкодоступных органических источников энергии и углерода, что обусловливает ее высокую микробиологическую активность и образование отличающихся от почвенного микробоценоза специфических ризосферных микробных сообществ (10, 11). Разнообразие таких сообществ во многом определяется количественным и качественным составом корневых выделений, зависящим от вида, возраста и условий выращивания растения, а также от влияния комплекса почвенно-климатических факторов (10, 12). В свою очередь, микробиологическая активность в ризосфере приводит к существенному изменению химических и физических свойств этой зоны и накоплению продуктов жизнедеятельности микроорганизмов, биологически активных по отношению к растению. Для изучения взаимодействий растений с полезными формами бактерий в ризосфере продуктивна концепция, согласно которой ризобактерии образуют с растением единую растительно-микробную систему (ассоциацию) с новыми свойствами, детерминированными положительным взаимодействием партнеров (12, 13).
В развивающемся устойчивом земледелии применение ризобактерий для улучшения роста и питания сельскохозяйственных культур служит одним из перспективных подходов (2). Однако механизмы взаимодействия компонентов растительно-микробных систем, условия реализации ростстимулирующего потенциала ризобактерий и критерии отбора наиболее эффективных ассоциативных штаммов во многом еще требуют фундаментального изучения.
М е х а н и з м ы п о л о ж и т е л ь н о г о д е й с т в и я р и з о б а к т е р и й
н а р а с т е н и я. Механизмы положительного влияния ризобактерий на жизнедеятельность растений различны (14-17), и о применении этих бактерий для обработки (инокуляции) сельскохозяйственных культур накоплен огромный материал, убедительно подтверждающий эффективность такого приема получения высокого и качественного урожая (18-21). В основном изучены взаимодействия растений с азотфиксирующими ризобактериями (диазотрофами) (изоляция, экология, таксономия, хемотаксис и колонизация корней, выживаемость в почве, биохимические и молекулярные механизмы процесса азотфиксации, другие механизмы взаимодействия с растениями) (22-24). Наиболее изученные ассоциативные азотфиксаторы — бактерии родов Azospirillum, Azotobacter и Klebsiella. Показано, что ассоциативная азотфиксация при определенных условиях вносит существенный вклад в обеспечение растений азотом. Среди недавних таких исследований представляет интерес сообщение, что при инокуляции бактерией Azospirillum amazonense растения риса содержали до 27 % N2 атмосферы (25).
К важнейшим механизмам взаимодействия в растительно-бактериальных ассоциациях относится продуцирование бактериями фитогормонов (ауксинов, цитокининов и гиббереллинов), витаминов и других биологически активных веществ (12, 26, 27). Наибольшее внимание уделялось роли бактериальных ауксинов в стимуляции роста и питания растений, поскольку способность синтезировать индолил-3-уксусную кислоту (ИУК) широко распространена среди ризобактерий. Изучены биохимические пути и гены, ответственные за синтез ИУК, а также фенотипические эффекты экзогенных ауксинов на растения (26, 28). Показан положительный эффект бактериальных ауксинов на инициацию и удлинение корней, развитие боковых корней и корневых волосков, что может иметь значение для ускоренного роста, потребления питательных элементов и устойчивости растения к стрессам. Синтез ауксинов ризосферными микроорганизмами в значительной степени определяется составом корневых выделений, содержащих их основной метаболитический предшественник L-триптофан (12, 26). Многие ризобактерии способны синтезировать цитокинины и гиббереллины. В качестве примера эффективной стимуляции роста растений бактериальными цитокининами можно привести эксперименты по инокуляции салата бактерией Bac. subtilis (29). Необходимо также учитывать, что некоторые бактерии могут не только продуцировать, но и деградировать фитогормоны. Так, описаны штаммы Ps. putida, расщепляющие ИУК, что может быть использовано для снятия ингибирующего действия суперпродуцентов ИУК, к которым относятся фитопатогены, на растения (30). Однако как ризобактерии, расщепляющие фитогормоны, так и реакция растений на эту деструкцию требуют более детального изучения (31).
Важную роль в образовании растительно-бактериальных ассоциаций могут играть бактериальные гликопротеины — лектины, которые участвуют в колонизации корней бактериями, а также стимулируют активность растительных ферментов и ростовые процессы (32, 33). Показано сильное ростстимулирующее действие летучих метаболитов ацетоина и 2,3-бутандиола, продуцируемых штаммами Bас.subtilis и Bас.amyloliquefaciens, в отношении Arabidopsis thaliana (34). Стимуляция роста A. thaliana летучими метаболитами отмечалась также у Burkholderia cepacia и Staphylococcusepidermidis (35). Учитывая, что спектр соединений, выделяемых бактериями в среду, чрезвычайно широк, следует ожидать сообщений о новых биологически активных веществах, положительно влияющих на метаболизм растений.
Способность ризосферных бактерий растворять труднодоступные почвенные фосфаты давно рассматривается как важный механизм положительного действия на фосфорное питание растения (36). Недавно были обобщены результаты многолетних исследований по экологии, селекции и таксономии фосфатмобилизующих бактерий, а также их ассоциаций с растениями и эффективности инокуляции (37). Изучены бактериальные гены кислых фосфатаз и фитаз, расщепляющих органофосфаты, а также гены, участвующие в растворении минеральных фосфатов, например ответственные за биосинтез глюконовой кислоты (38). Многие бактерии могут повышать доступность фосфататов для растения за счет простого подкисления среды в процессе жизнедеятельности, в частности при утилизации сахаров с образованием органических кислот. Благодаря такому неспецифическому эффекту в определенных условиях очень многие ризобактерии могут функционировать как фосфатмобилизующие.
Другие механизмы, облегчающие потребление питательных элементов у растений, обнаружены при изучении их взаимодействия с бактериями рода Azospirillum (39). Так, инокуляция активизировала транспорт протонов из клеток корней и приводила к подкислению ризосферы, что могло мобилизовать связанные в минералах питательные элементы, в том числе фосфор. Известны азоспириллы, обладающие пектолитической активностью, что вызывает повышенную ионную проницаемость у кортикальных клеток корней. Кроме того, при инокуляции растения потребление питательных элементов может изменяться из-за их трансформации в ризосфере, например с участием бактериальной нитратредуктазы (40, 41). Важную роль в повышении доступности питательных элементов способны играть бактериальные сидерофоры — низкомолекулярные вещества, хелатирующие железо и другие металлы с образованием устойчивых комплексов (42, 43). В большей степени изучены сидерофоры, синтезируемые бактериями рода Pseudomonas (44). Продукция сидерофоров ризобактериями связана с удовлетворением их потребностей в железе и ингибированием конкурентной микрофлоры за счет образования недоступных для нее Fe-сидерофорных комплексов. Важно, что такие комплексы могут усваиваться растениями, хотя и в меньшей степени, чем Fe-содержащие соединения некоторых синтетических хелаторов железа и фитосидерофоров (45).
Описаны эксперименты, свидетельствующие о повышении активности систем поглощения и транспорта питательных элементов у инокулированных растений. Так, при инокуляции Achromobacter sp. отмечали увеличение скорости ассимиляции нитрата в корнях у рапса (46), при инокуляции в Azospirillumbrasilense — индукцию экспрессии гена LEAMT1:2, кодирующего транспортер аммония, у томата (47). Инокуляция озимой пшеницы ризобактериями вызывала у растений изменения в составе фосфорных соединений, в том числе увеличивала содержание кислоторастворимой фракции и АТФ (48), что может рассматриваться как указание на изменение регуляции метаболизма питательных элементов у инокулированных растений. Интерес к механизмам прямого воздействия ризобактерий на системы поглощения и транспорта элементов в растениях в настоящее время возрастает (49). Наиболее вероятно, что вышеперечисленные специфические эффекты бактерий служат причиной повышения содержания определенного элемента в растительных тканях. Существенное влияние бактерий на рост биомассы растения может не проявиться, если дефицит этого элемента не представляет собой ростлимитирующий фактор. Однако чаще наблюдают только повышение накопления (выноса) определенных элементов, обусловленное увеличением биомассы инокулированных растений. Такое действие бактерий может быть связано со стимуляцией роста корней, приводящей к освоению ими большего почвенного пространства и, следовательно, дополнительных питательных ресурсов (39, 49).
Многие из этих описанных свойств бактерий и механизмов их положительного влияния на растения могут играть важную роль в защите последних от неблагоприятных условий среды и абиотических стрессов. Это обусловлено потенциальной направленностью действия ризобактерий против негативных эффектов и последствий воздействия стрессоров (50). Универсальным антистрессовым эффектом обладают бактерии, содержащие фермент 1-аминоциклопропан-1-карбоксилат (АЦК) деаминазу, благодаря которому в растениях снижается содержание этилена — сигнальной молекулы в каскаде неспецифических стрессовых реакций (51, 52). Бактерии колонизируют корни растений и используют АЦК в качестве источника питания, что приводит к снижению ее содержания и, соответственно, интенсивности биосинтеза этилена в корнях (50, 52). В результате ингибирующий эффект стрессового этилена на рост растения подавляется. Участие АЦК деаминазы в стимуляции роста растений было доказано в экспериментах с «knock-out» мутантами (53) и при переносе гена АЦК деаминазы в штаммы, не обладающие этим ферментом (54). В настоящее время имеется ряд сообщений о защитном эффекте АЦК-утилизирующих ризобактерий в условиях токсического действия тяжелых металлов (55-57), дефицита (54, 58) или избытка (59) почвенной влаги, а также осмотического стресса при засолении почвы (60, 61).
Способность ризобактерий подавлять развитие фитопатогенных микроорганизмов изучают на протяжении многих лет (12, 62, 63). Известные механизмы биоконтроля могут быть связаны с прямым влиянием ризобактерий на фитопатоген, а также с воздействием на растение, направленным на повышение его устойчивости к заболеванию. К одной их группе относится конкурентная колонизация корней и конкуренция за общие пищевые субстраты (62, 64). В этом случае эффективной может быть инокуляция растений авирулентными фитопатогенными штаммами или близкородственными видами. Успешная конкуренция в результате экологической несовместимости видов (правило Гаузе) приводит к вытеснению фитопатогена из зоны воздействия на растения, как следствие, контакт с растением и его инфицирование ограничиваются. Конкурентоспособность биоконтрольного штамма существенно повышается при продуцировании антибиотиков и токсинов, особенно антигрибных метаболитов. Это другая группа механизмов прямого воздействия на фитопатоген, приводящего к ингибированию его роста или гибели. Уже идентифицирован ряд таких антибиотиков (62, 65), и их список постоянно пополняется. Еще одна группа распространенных механизмов — взаимодействие биоконтрольных бактерий с фитопатогенными грибами по типу паразитизма, что особенно характерно при обильном развитии фитопатогена, который может служить богатым источником питания для бактерий, продуцирующих литические ферменты (хитиназы, целлюлазы, липазы, протеазы) (2).
К механизмам опосредованного растением биоконтрольного эффекта относится способность непатогенных бактерий индуцировать у растений защитные реакции, направленные на повышение устойчивости к фитопатогенам (66, 67). Сигнальными молекулами, запускающими каскад защитных реакций, могут быть салициловая кислота, бактериальные липополисахариды, сидерофоры и, вероятно, другие вещества не известной пока природы. Cпектр и интенсивность защитных реакций растения на биоконтрольный организм и фитопатоген может различаться, что, возможно, связано с отсутствием у непатогенных штаммов специфических сигнальных молекул (66).
К о л о н и з а ц и я к о р н е й р и з о б а к т е р и я м и. К необходимым условиям эффективного взаимодействия интродуцируемых популяций ризобактерий с растениями относится способность интродуцента активно колонизировать корни и поддерживать экологически значимую численность популяции (12, 68). Колонизация корней ризобактериями — сложный мультистадийный и энергоемкий процесс, за который ответственно большое число бактериальных и растительных генов (68). Он может быть разделен на несколько стадий: хемотаксис к корневым экзометаболитам, адсорбцию, формирование микроколоний в местах интенсивной экссудации корневых метаболитов, миграцию вдоль корневой поверхности и конкуренцию с другими микроорганизмами (68). По данным сканирующей электронной микроскопии, микроколонии ризобактерий на поверхности корней покрыты слизеподобным слоем, предохраняющим клетки и колонию в целом от неблагоприятных воздействий (69).
Для успешной колонизации корней важна способность бактерий утилизировать основные компоненты корневых выделений, в особенности низкомолекулярные органические кислоты. Мутант Ps. fluorescens WCS365, не растущий на органических кислотах, плохо колонизировал корни томата, а мутант, который не мог расти на сахарах, колонизировал корни так же, как дикий тип (70). Кроме того, при утилизации органических кислот скорость роста, антифунгальная активность и интенсивность продукции ряда антибиотиков у ризосферных псевдомонад, как правило, выше, чем при использовании сахаров (71, 72). В ризосфере у диплоидных генотипов пшеницы с высоким относительным содержанием органических кислот в корневых выделениях численность ассоциативных азотфиксаторов и других ризобактерий росла интенсивнее (73). Способность синтезировать аминокислоты и витамин В1 также оказалась существенной для колонизации корней псевдомонадами (68). Ауксотрофные по аминокислотам мутанты Ps. fluorescens WCS365 не росли на корнях томата без внесения в ризосферу дополнительного количества аминокислот (74).
Активная колонизация ризосферы и поверхности корней служит важным критерием отбора полезных форм ризобактерий, предназначенных для инокуляции растений. К эффективным приемам селекции активных колонизаторов ризосферы относится модифицированный метод накопительных культур О.А. Берестецкого с соавт. (3, 12), основанный на заселении стерильных корней бактериями, проявляющими активный хемотаксис к корневым выделениям, с последующей оценкой конкурентоспособности изолятов при инокуляции совместно со стандартным штаммом, имеющим высокую колонизирующую активность. В результате были выделены активные колонизаторы ризосферы рода Pseudomonas с биоконтрольными и ростстимулирующими свойствами (3, 12). Оригинальный прием позже предложили I. Kuiper с соавт. (75): сначала они выделяли консорциум ризосферных бактерий, затем инокулировали им стерильные корни, после чего реизолировали наиболее активных колонизаторов. В результате нескольких циклов отбора удалось получить наиболее конкурентоспособные штаммы с высокой скоростью утилизации основных компонентов корневых выделений (76). Этот метод был также успешно использован при селекции биоконтрольных штаммов (77). Эффективным оказалось применение принципа популяционного доминирования для селекции бактериальных сообществ из ризосферы прорастающих в нестерильной почве семян (78). Такой подход учитывает высокую конкурентоспособность микроорганизмов при колонизации корней проростков в реальных условиях с учетом влияния комплекса биотических и абиотических факторов среды и генотипа растения. Впоследствии это дает возможность успешно интродуцировать популяцию примерно в ту экологическую нишу, из которой ее первоначально изолировали, что повышает вероятность образования эффективной растительно-бактериальной ассоциации.
Э ф ф е к т и в н о с т ь и н о к у л я ц и и р а с т е н и й с м е ш а н н ы м и к у л ь
т у р а м и р и з о б а к т е р и й. Совместное использование нескольких штаммов ризобактерий с неодинаковыми свойствами и механизмами взаимодействия с растением неоднократно рассматривалось как возможность улучшения эффективности инокуляции (23, 50, 79). Прием основан на расширении экологической пластичности и диапазона совместимости многокомпонентных бактериальных инокулятов с растением и использовании принципов аддитивности и синергизма при взаимодействии с растением нескольких ассоциантов. Описаны успешные эксперименты по инокуляции смесями азотфиксирующих бактерий, существенно повышающими урожай и накопление азота у различных растений (80-82). Повышенная эффективность совместной интродукции азотфиксаторов и фосфатмобилизаторов по сравнению с монокультурами описана относительно давно на бактериях рода Azotobacter (83, 84). Позднее на примере Azospirillum lipoferum и Agrobacterium radiobacter механизмы положительного действия таких ассоциаций на рост и минеральное питание растений изучили подробно (50, 85) и показали, что эти ризобактерии образуют ассоциацию в периодической культуре и при интродукции в ризосферу. Их аддитивный и синергический эффекты обусловлены активизацией минерального питания растений и оптимизацией его баланса за счет интенсивного поглощения азотных и фосфорных удобрений, а также повышенной азотфиксирующей активностью и приживаемостью Az. lipoferum на корнях (50, 85).
В условиях сосуществования в одной пространственной зоне и конкуренции за корневые экссудаты между активно взаимодействующими друг с другом ризобактериями образуются трофические и регуляторные связи (13, 86, 87). Например, способность фиксировать атмосферный азот делает диазотрофов чрезвычайно привлекательными партнерами для многих микроорганизмов, усваивающих только минеральные формы азота. Показано, что бактерии рода Azospirillum образуют ассоциации с целлюлозоразлагающими (Cellulomonas) (88), пектинолитическими (Bacillus) (89) и другими ризосферными (90, 91) бактериями. Такие ассоциации основаны на свойстве азоспирилл использовать в качестве источника углерода продукты разложения полимеров бактериями-ассоциантами, снабжая последние фиксированным азотом. Как следствие, ускоряется ассимиляция полимеров и стимулируется N2-фиксация. Описана ассоциация азотфиксатора Phyllobacterium sp. и фосфатмобилизатора Bac. licheniformis, в которой бактерии лучше развивались, фиксировали N2 и растворяли фосфат кальция, а инокуляция побегов мангровых деревьев этой ассоциацией улучшала азотное питание растений (92). Вероятно, образование описаной ассоциации обусловлено способностью Phyllobacterium sp. снабжать бациллу азотом, а она, в свою очередь, обеспечивает потребности азотфиксатора в фосфоре. В пободных ассоциациях интродуценты лучше адаптируются к условиям среды и успешнее конкурируют с другими бактериями за питание. Ризобактерии также играют роль «вспомогательных» агентов для активизации симбиотических отношений при инокуляции растений клубеньковыми бактериями и микоризными грибами (18, 39, 87). Стимулирующее действие может быть обусловлено как прямым, так и опосредованным влиянием ризобактерий на микросимбионты (в последнем случае — через положительный эффект на растение).
А с с о ц и а ц и и и н т р о д у ц и р у е м ы х р и з о б а к т е р и й с а б о р и г е н
н о й м и к р о ф л о р о й. Попадая с семенами в почву, интродуценты вступают в тесный контакт с аборигенной микрофлорой и должны занять экологическую нишу в корневой зоне прорастающих семян, которая привлекает многих полезных и вредных для растений микроорганизмов. Как уже отмечалось, интродуцируемые ризобактерии легко вступают в ассоциации с разнообразными микроорганизмами. С одной стороны, аборигенные микроорганизмы могут повышать доступность дополнительных питательных ресурсов для интродуцента, его выживаемость и активность в зоне корней. С другой стороны, в ризосфере в большой степени развиты взаимодействия микробов по типу антагонизма и конкуренции за корневые выделения (68, 70, 71, 86, 93). В частности, бактерии рода Azospirillum проявляют антагонистическое влияние на другие ризосферные бактерии и при интродукции могут изменять состав ризосферного сообщества, что свидетельствует об активных взаимодействиях интродуцента с аборигенной микрофлорой (94). Однако сами азоспириллы чувствительны к антибиотикам (95), и их рост существенно ингибируется метаболитами многих ризосферных микроорганизмов (96, 97). Это одна из причин слабой конкурентоспособности азоспирилл в ризосфере и снижения эффективности инокуляции (50, 98).
Интродуцируемые ризобактерии образуют ассоциации не только с полезными, но и с вредными для растений ризосферными аборигенами. Такое взаимодействие описано для Az. lipoferum и фитопатогенной бактерии Cytophagajonsonae, стимулирующей нитрогеназную активность азоспирилл и повышающей их выживаемость на корнях (97). Однако совместная инокуляция ячменя этими ризобактериями была неэффективной, так как C. johnsonae ингибировала развитие растений. Было также обнаружено, что у ячменя биоконтрольный штамм Flavobacterium sp. L30 в условиях in vitro полностью подавлял рост ризосферных бактерий, усиливающих прорастание семян, а в вегетационном опыте снижал эффективность инокуляции бактериями-стимуляторами (97).
Таким образом, один из важных факторов выживания и активности интродуцируемых бактерий в ризосфере — взаимодействие с аборигенными микроорганизмами, в частности устойчивость к их влиянию. Слабая конкурентоспособность интродуцентов, а также образование ими ассоциации с вредной для растений микрофлорой или ингибирование активности полезных форм микроорганизмов может влиять на эффективность инокуляции и искажать ожидаемую реакцию растений на внесение ризобактерий в почву.
Итак, ризобактерии, как правило, обладают набором свойств, влияющих на рост и питание растений. Это обусловливает широкую вариабельность реакций макроорганизма на инокуляцию и затрудняет интерпретацию полученных результатов, но в то же время откры-вается возможность для сочетания многих полезных свойств в одном штамме, что делает интродуцента более эффективным и экологически пластичным. Расширяется спектр известных механизмов растительно-ризобактериальных взаимодействий: относительно недавно описаны антистрессовые бактериальные эффекты за счет активности 1-аминоциклопропан-1-карбо-ксилат деаминазы (АЦК деаминазы) и специфические воздействия на системы потребления элементов минерального питания. Особый интерес представляет вопрос, как растения влияют на численность популяций интродуцируемых штаммов и их функциональную активность. Весьма перспективно создание инокулятов, состоящих из бактериальных ассоциаций с аддитивными и синергическими эффектами на растения и повышающих устойчивость растительно-бакте-риальной системы. К настоящему времени информация о взаимодействии компонентов ризосферного сообщества с интродуцентами довольно ограничена. Часто этим затрудняется понимание реакции растений на инокуляцию и поведения популяции интродуцента в ризосфере.
Л И Т Е Р А Т У Р А
1. M o n t e s i n o s E. Development, registration and commercialization of microbial pesticides for plant protection. Int. Microbiol., 2003, 6: 245-252.
2. W h i p p s J.M. Microbial interactions and biocontrol in the rhizosphere. J. Exp. Bot., 2001, 52: 487-511.
3. К р а в ч е н к о Л.В., М а к а р о в а Н.М., А з а р о в а Т.С. и др. Выделение и фенотипическая характеристика ростстимулирующих ризобактерий (PGPR), сочетающих высокую активность колонизации корней и ингибирования фитопатогенных грибов. Микробиология, 2002, 71(4): 521-525.
4. T h o m a s h o w L.S. Biological control of plant root pathogens. Curr. Opin. Biotechnol., 1996, 7: 343-347.
5. W e l l e r D.M., R a a i j m a k e r s J.M., M c S p a d d e n G a r d e n e r B.B. e.a. Microbial populations responsible for specific soil suppressiveness to plant pathogens. Annu. Rev. Phytopathol., 2002, 40: 309-348.
6. B a s h a n Y., D e B a s h a n L.E. Protection of tomato seedlings against infection by Pseudomonas syringae pv. tomato by using the plant growth-promoting bacterium Azospirillum brasilense. Appl. Environ. Microbiol., 2002, 68(6): 2637-2643.
7. P o l y a n s k a y a L.M., V e d i n a O.T., L y s a k L.V. e.a The growth-promotion effect of Beijerinckia mobilis and Clostridium sp. сultures on some agricultural crops. Microbiology, 2002, 71(1): 109-115.
8. H i l t n e r L. Uber neuere Erfahrungen und Problem auf dem Gebeit der Bodenbakteriologie und unter besonderer Berucksichtigung der Grundungung und Brache. Arb Dtsch. Landwirt. Ges., 1904, 98: 59-78.
9. K u i p e r I., L a g e n d i j k E.L., B l o e m b e r g G.V. e.a Rhizoremediation: a beneficial plant-microbe interaction. MPMI, 2004, 17(1): 6-15.
10. L y n c h J.M. The rhizosphere. Chichester, England, J. Willey Ltd., 1990.
Plant roots. The hidden half /Y. Waisel, A. Eshel, U.Kafkafi (eds.). N.Y., Marcel Dekkers Inc., 1996.
11. К р а в ч е н к о Л.В. Роль корневых экзометаболитов в интеграции микроорганизмов с растениями. Автореф. докт. дис. М., 2000.
12. B a i s H.P., W e i r T.L., P e r r y L.G. e.a The role of root exudates in rhizosphere interactions with plants and other organisms. Annu. Rev. Plant Biol., 2006, 57: 233-266.
13. PGPR: Biocontrol and biofertilization. V. XIII /Z.A. Siddiqui (ed.). Springer, Berlin Heidel-berg, N.Y., 2005.
14. Iron nutrition in plants and rhizospheric microorganisms. V. XVIII /L.L. Barton, J. Abadia (eds.). Springer, Berlin, Heidelberg, N.Y., 2006.
15. Plant-associated bacteria. V. IX /S.S. Gnanamanickam (ed.). Springer, Berlin Heidelberg, N.Y., 2006.
16. Associative and endophytic nitrogen-fixing bacteria and cyanobacterial associations. Ser. Nit. Fix. V. 5. /C. Elmerich, 17. W.E. Newton (eds.). Springer, 2007.
18. V e s s e y J.K. Plant growth promoting rhizobacteria as biofertilizers. Plant and Soil, 2003, 255: 571-586.
19. К о ж е м я к о в А.П., Ч е б о т а р ь В.К. Биопрепараты для земледелия. В сб.: Биопрепараты в сельском хозяйстве. М., 2005: 18-54.
20. З а в а л и н А.А. Биопрепараты, удобрения и урожай. М., 2005.
21. Ч е б о т а р ь В.К., З а в а л и н А.А., К и п р у ш к и н а Е.И. Эффективность применения биопрепарата экстрасол. М., 2007.
22. У м а р о в М.М. Ассоциативная азотфиксация. М., 1986.
23. B a s h a n Y., H o l g u i n G., D e B a s h a n L.E. Azospirillum-plant relationships: physiological, molecular, agricultural, and environmental advances (1997-2003). Can. J. Microbiol., 2004, 50: 521-577.
24. Genetics and regulation of nitrogen fixation in free-living bacteria /W. Klipp, B. Masepohl, J.R. Gallon e.a. (eds.). Springer, Netherlands, 2005.
25. R o d r i g u e s E.P., R o d r i g u e s L.S., M a r t i n e z A.L. e.a Azospirillum amazonense inoculation: effects on growth, yield and N2 fixation of rice (Oryza sativa L.). Plant and Soil, 2008, 302: 249-261.
26. F r a n k e n b e r g e r W.T., A r s h a d M. Phytohormones in soils: production and function. N.Y., 1995.
27. Ц а в к е л о в а Е.А., К л и м о в а С.Ю., Ч е р д ы н ц е в а Т.А. и др. Микробные продуценты стимуляторов роста растений и их практическое использование: обзор. Прикл. биохим. микробиол., 2006, 2: 133-143.
28. S p a e p e n S., V a n d e r l e y d e n J., R e m a n s R. Indole-3-acetic acid in microbial and microorganism-plant signaling. FEMS Microbiol. Rev., 2007, 31: 425-448.
29. A r k h i p o v a T.N., V e s e l o v S.U., M e l e n t i e v A.I. e.a Ability of bacterium Bacillus subtilis to proceed cytokinins and to influence the growth and endogenous hormone content of lettuce plants. Plant and Soil, 2004, 272: 201-209.
30 L e v e a u J.H.J., L i n d o w S.E. Utilization of the plant hormone indole-3-acetic acid for growth by Pseudomonas putida strain 1290. Appl. Environ. Microbiol., 2005, 71(5): 2365-2371.
31. D o d d I.C., Z i n o v k i n a N.Y., S a f r o n o v a V.I. e.a Rhizobacterial mediation of plant hormone status. Ann. Appl. Biol., 2010, 157(3): 361-379.
32. К а р п у н и н а Л.В. Роль агглютинирующих белков ризобий и азотфиксирующих бацилл при взаимодействии с растениями. В сб.: Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями. М., 2005: 98-117.
33. Н и к и т и н а В.Е., П о н о м а р е в а Е.Г., А л е н ь к и н а С.А. Лектины клеточной поверхности азоспирилл и их роль в ассоциативных взаимоотношениях с растениями. В сб.: Молекулярные основы взаимоотношений ассоциативных микроорганизмов с растениями. М., 2005: 70-97.
34. R y u C.-M., F a r a g M.A., H u C.-H. e.a. Bacterial volatiles promote growth in Arabidopsis. PNAS, 2003, 100: 4927-4932.
35. V e s p e r m a n n A., K a i M., P i e c h u l l a B. Rhizobacterial volatiles affect the growth of fungi and Arabidopsis thaliana. Appl. Environ. Microbiol., 2007, 73: 5639-5641.
36. R o d r i g u e z H., F r a g a R. Phosphate solubilizing bacteria and their role in plant growth promotion. Biotech. Adv., 1999, 17: 319-339.
37. First International meeting on microbial phosphate solubilization, Ser. Dev. (E. Velazquez, C. Rodriguez-Barrueco, eds.). Plant Soil Science, 2007, 102.
38. R o d r i g u e z H., F r a g a R., G o n z a l e z T. e.a Genetics of phosphate solubilization and its potential applications for improving plant growth-promoting bacteria. Plant and Soil, 2006, 287: 15-21.
39. D o b b e l a e r e S., V a n d e r l e y d e n J., O k o n Y. Plant growth-promoting effects of diazotrophs in the rhizosphere. Crit. Rev. Plant Sci., 2003, 22: 107-149.
40. B o d d e y R.M., B a l d a n i V.L.D., B a l d a n i J.I. e.a Effect of inoculation of Azospirillum spp. on the nitrogen accumulation of field grown wheat. Plant and Soil, 1986, 95: 109-121.
41. F e r r e i r a M.C.B., F e r n a n d e s M.S., D o b e r e i n e r J. Role of Azospirillum brasilense nitrate reductase in nitrate assimilation by wheat plants. Biol. Fert. Soils, 1987, 4: 47-53.
42. M e y e r J.M., H a l l e F., H o h n a d e l D. e.a Siderophores of Pseudomonas — biological properties. In: Iron transport in microbes, plants and animals. Weinheim, VCH Verlagsgesellschaft, 1987: 188-205.
43. N e i l a n d s J.B. Siderophores: structure and function of microbial iron transport compounds. J. Biol. Chem., 1995, 45: 26723-26726.
44. B u d z i k i e w i c z H. Siderophores of fluorescent pseudomonads. Zeitschrift für Naturforschung, 1997, 52: 713-720.
45. B a r - N e s s E., C h e n Y., H a d a r Y. e.a Siderophores of Pseudomonas putida as an iron source for dicot and monocot plants. Plant and Soil, 1991, 130: 231-241.
46. B e r t r a n d H., P l a s s a r d C., P i n o c h e t X. e.a. Stimulation of ionic transport system in Brassica napus by a plant growth-promoting rhizobacterium (Achromobacter sp.). Can. J. Microbiol., 2000, 46: 229-236.
47. B e c k e r D., S t a n k e R., F e n d r i k I. e.a. Expression of the NH4+-transporter gene LEAMT1:2 is induced in tomato roots upon association with N2-fixing bacteria. Planta, 2002, 215: 424-429.
48. Г у б а й д у л л и н а Т.С., С а м о с о в а С.М. Влияние бактерий-стимуляторов и бактерий-ингибиторов роста растений на ростовые процессы и фосфорный обмен листьев озимой пшеницы. В сб.: 49. 49. Микроорганизмы и высшие растения. Казань, 1978: 55-65.
50. M a n t e l i n S., T o u r a i n e B. Plant growth-promoting bacteria and nitrate availability: impacts on root development and nitrate uptake. J. Exp. Bot., 2004, 55: 27-34.
51. Б е л и м о в А.А. Взаимодействие ассоциативных бактерий и растений в зависимости от биотических и абиотических факторов. Автореф. докт. дис. СПб, 2008.
52. C z a r n y J.C., G r i c h k o V.P., G l i c k B.R. Genetic modulation of ethylene biosynthesis and signaling in plants. Biotech. Adv., 2006, 24: 410-419.
53. B e l i m o v A.A., H o n t z e a s N., S a f r o n o v a V.I. e.a. Cadmium-tolerant plant growth-promoting bacteria associated with the roots of Indian mustard (Brassica juncea L. Czern.). Soil Biol. Biochem., 2005, 37: 241-250.
54. G l i c k B.R., J a c o b s o n C.B., S c h w a r z e M.M.K. e.a. 1-aminocyclopropane-1-carboxylic acid deaminase mutants of the plant growth promoting rhizobacterium Pseudomonas putida GR12-2 do not stimulate canola root elongation. Can. J. Microbiol., 1994, 40: 911-915.
55. B e l i m o v A.A., D o d d I.C., H o n t z e a s N. e.a Rhizosphere bacteria containing ACC deaminase increase yield of plants grown in drying soil via both local and systemic hormone signaling. New Phytol., 2009, 181: 413-423.
56. G l i c k B.R. Phytoremediation: synergistic use of plants and bacteria to clean up the environment. Biotech. Adv., 2003, 21: 383-393.
57. S a f r o n o v a V.I., S t e p a n o k V.V., E n g q v i s t G.L. e.a Root-associated bacteria containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase improve growth and nutrient uptake by pea genotypes cultivated in cadmium supplemented soil. Biol. Fertil. Soils, 2006, 42: 267-272.
58. B e l i m o v A.A., W e n z e l W.W. The role of rhizosphere microorganisms in heavy metal tolerance of higher plants. Aspe. Appl. Biol., 2009, 98: 81-90.
59. B e l i m o v A.A., D o d d I.C., S a f r o n o v a V.I. e.a. ACC deaminase-containing rhizobacteria improve vegetative development and yield of potato plants grown under water-limited conditions. Aspe. Appl. Biol., 2009, 98: 163-169.
60. G r i c h k o V.P., G l i c k B.R. Amelioration of flooding stress by ACC deaminase-containing plant growth-promoting bacteria. Plant Physiol. Biochem., 2001, 39: 11-17.
61. M a y a k S., T i r o s h T., G l i c k B.R. Plant growth-promoting bacteria that confer resistance in tomato to salt stress. Plant Physiol. Biochem., 2004, 42: 565-572.
62. C h e n g Z., P a r k E., G l i c k B.R. 1-Aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase from Pseudomonas putida UW4 facilitates the growth of canola in the presence of salt. Can. J. Microbiol., 2007, 53: 912-918.
63. B l o e m b e r g G.V., L u g t e n b e r g B.J.J. Molecular basis of plant growth promotion and biocontrol by rhizobacteria. Curr. Opin. Plant Biol., 2001, 4: 343-350.
64. P a u l i t z T.C., B é l a n g e r R.R. Biological control in greenhouse systems. Annu. Rev. Phytopathol., 2001, 39: 103-133.
65. D u f f y B., K e e l C., D e f a g o G. Potential role of pathogen signaling in multitrophic plant-microbe interactions involved in disease protection. Appl. Environ. Microbiol., 2004, 70: 1836-1842.
66. R a a i j m a k e r s J.M., V l a m i M., D e S o u z a J.T. Antibiotic production by bacterial biocontrol agents. Antonie van Leeuwenhoek, 2002, 81(1-4): 537-547.
67. V a n L o o n L.C., B a k k e r P.A.H.M., P i e t e r s e C.M.J. Systemic resistance induced by rhizosphere bacteria. Annu. Rev. Phytopathol., 1998, 36: 453-483.
68. K i r a l y L., B a r n a B., K i r á l y Z. Plant resistance to pathogen infection: forms and mechanisms of innate and acquired resistance. J. Phytopathol., 2007, 155: 385-396.
69. L u g t e n b e r g B.J.J., D e k k e r s L., B l o e m b e r g G.V. Molecular determinants of the rhizosphere colonization by pseudomonas. Annu. Rev. Phytopathol., 2001, 39: 461-490.
70. C h i n - a - W o e n g T.F.C., D e P r i e s t e r A.J., V a n d e r B i j W. e.a. Description of the olonization of a gnotobiotic tomato rhizosphere by Pseudomonas fluorescens biocontrol strain WCS365, using scanning electron microscopy. MPMI, 1997, 10: 79-86.
71. L u g t e n b e r g B.J.J., K r a v c h e n k o L.V., S i m o n s M. Tomato seeds and root exudate sugars: composition, utilization by Pseudomonas biocontrol strains and role in rhizosphere colonization. Environ. Microbiol., 1999, 1: 439-445.
72. К р а в ч е н к о Л.В., А з а р о в а Т.С., Л е о н о в а - Е р к о Е.И. и др. Корневые выделения томатов и их влияние на рост и антифунгальную активность штаммов Pseudomonas. Микробиология, 2003, 72(1): 48-53.
73. Ш т а р к О.Ю., Ш а п о ш н и к о в А.И., К р а в ч е н к о Л.В. Продуцирование антифунгальных метаболитов Pseudomonaschlororaphis при росте на различных источниках питания. Микробиология, 2003, 72(5): 645-650.
74. К р а в ч е н к о Л.В., А з а р о в а Т.С., Д о с т а н к о О.Ю. Влияние корневых экзометаболитов пшеницы с различной плоидностью генома на рост Azospirillumbrasilense. Микробиология, 1993, 62(5): 863-868.
75. S i m o n s M., P e r m e n t i e r H.J., D e W e g e r L.A. e.a Amino acid synthesis is necessary for tomato root colonization by Pseudomonas fluorescens strain WCS365. MPMI, 1997, 10: 102-106.
76. K u i p e r I., B l o e m b e r g G.V., L u g t e n b e r g J.J. Selection of a plant-bacterium pair as a novel tool for rhizostimulation of polycyclic aromatic hydrocarbon-degrading bacteria. MPMI, 2001, 14: 1197-1205.
77. K u i p e r I., K r a v c h e n k o L.V., B l o e m b e r g C.V. e.a Pseudomonas putida strain PCL1444, selected for efficient root colonization and naphthalene degradation, effectively utilizes root exudate components. MPMI, 2002, 15: 734-741.
78. K a m i l o v a F., V a l i d o v S., A z a r o v a T. e.a Enrichment for enhanced competitive plant root tip colonizers selects for a new class of biocontrol bacteria. Environ. Microbiol., 2005, 7(11): 1809-1817.
79. Б е л и м о в А.А., И в а н ч и к о в А.Ю., Ю д к и н Л.Ю. и др. Характеристика и интродукция новых штаммов ассоциативных ростстимулирующих бактерий, доминирующих в ризоплане проростков ячменя. Микробиология, 1999, 68(3): 392-397.
80. O k o n Y., L a b a n d e r a - G o n z a l e z C.A. Agronomic applications of Azospirillum: an evaluation of 20 years worldwide field inoculation. Soil Biol. Biochem., 1994, 26: 1591-1601.
81. F a y e z M. Untraditional N2-fixing bacteria as biofertilizers for wheat and barley. Ann. Agri. Sci., 1989, 34: 731-740.
82. M a u d i n a s B., C h e m a r d i n M., Y o v a n o v i c h E. e.a Gnotobiotic cultures of rice plants up to ear stage in the absence of combined nitrogen source but in the presence of free living nitrogen fixing bacteria Azotobacter vinelandii and Rhodopseudomonas capsulate. Plant and Soil, 1981, 60: 85-97.
83. R a i S.N., G a u r A.C. Characterization of Azotobacter spp. and effect of Azotobacter and Azospirillum as inoculant on the yield and N-uptake of wheat crop. Plant and Soil, 1988, 109: 131-134.
84. K u n d u B.S., G a u r A.C. Rice response to inoculation with N2-fixing and P-solubilizing microorganisms. Plant and Soil, 1984, 79: 227-234.
85. M o n i b M., H o s n y I., B e s a d a Y. Seed inoculation of castor oil plant (Ricinus communis) and effect on nutrient uptake. Soil Biol. Conserv. Biosphere, 1984, 2: 723-732.
86. B e l i m o v A.A., K o z h e m y a k o v A.P., C h u v a r l i y e v a G.V. Interaction between barley and mixed cultures of nitrogen fixing and phosphate solubilizing bacteria. Plant and Soil, 1995, 173: 29-37.
87. К о в р о в Б.Г., Т и р р а н е н Л.С., Т и т о в а Г.Т. Метаболитические взаимодействия в микробных ценозах, образующиеся при культивировании пшеницы в фитотроне. Микробиология, 1981, 50: 700-704.
88. Б е л и м о в А.А., К о ж е м я к о в А.П. Смешанные культуры азотфиксирующих бактерий и перспективы их использования в земледелии. С.-х. биол., 1992, 5: 77-87.
89. H a l s a l l D.M., G i b s o n A.H. Nitrogenase activity of a range of diazotrophic bacteria on strow, strow breakdown products and related compounds. Soil Biol. Biochem., 1989, 21: 291-298.
90. K h a m m a s K.M., K a i s e r P. Pectin decomposition and associated nitrogen fixation by mixed cultures of Azospirillum and Bacillus species. Can. J. Microbiol., 1992, 38: 794-797.
91. H o l g u i n G., B a s h a n Y. Nitrogen-fixation by Azospirillum brasilense Cd is promoted when co-cultured with a mangrove rhisosphere bacterium (Staphylococcus sp.). Soil Biol. Biochem., 1996, 8: 1651-1660.
92. L e b s k y V.K., G o n z a l e z - B a s h a n L.E., B a s h a n Y. Ultrastructure of interaction in alginate beads between the microalga Chlorella vulgaris with its natural associative bacterium Phyllobacterium myrsinacearum and with the plant growth-promoting bacterium Azospirillum brasilense. Can. J. Microbiol., 2001, 47: 1-8.
93. R o j a s A., H o l g u i n G., G l i c k B.R. e.a. Synergism between Phyllobacterium sp. (N2-fixer) and Bacillus licheniformis (P-solubilizer), both from a semiarid mangrove rhizosphere. FEMS Microbiol. Ecol., 2001, 35: 181-187.
94. S i m o n s M., B i j V.D., B r a n d I. e.a Gnotobiotic system for studying rhizosphere colonization by plant growth-promoting Pseudomonas bacteria. MPMI, 1996, 9: 600-607.
95. C o r r e a O.S., R o m e r o A.M., M o n t e c c h i a M.S. e.a Tomato genotype and Azospirillum inoculation modulate the changes in bacterial communities associated with roots and leaves. J. Appl. Microbiol., 2007, 102: 781-786.
96. L o p e z - R e y e s L., S o t o - U r z u a L., M a s c a r u a - E s p a r z a M.A. e.a Antibiotic resistance and β-lactamase activity in Azospirillum. Soil Biol. Biochem., 1989, 21: 651-655.
97. K u l i n s k a D., D r o z d o w i c z A. Occurrence of microorganisms antagonistic to Azospirillum spp. Zentralblatt Мexa Mikrobiologie, 1983, 138: 585-594.
98. Б е л и м о в А.А., И в а н ч и к о в А.Ю., В о р о б ь е в Н.И. Роль доминирующей микрофлоры ризопланы ячменя во взаимодействии интродуцируемых диазотрофов с растением. Микробиология, 1998, 67(3): 409-415.
98. F a l l i k E., O k o n Y. Growth response of maise roots to Azospirillum inoculation: effect of soil organic matter content, number of rhizosphere bacteria and timing of inoculation. Soil Biol. Biochem., 1988, 20: 45-49.
INTERACTION OF RHIZOSPHERE BACTERIA WITH PLANTS: MECHANISMS OF FORMATION AND FACTORS OF EFFICIENCY IN ASSOCIATIVE SYMBIOSIS (review)
A.I. Shaposhnikov1, A.A. Belimov1, L.V. Kravchenko1, J.M. Vivanco2
The mechanisms of positive influence of rhizospere bacteria on plans are discussed. Colonization of rhizospere by the introduced strains is regarded as а necessary condition for formation of plant-bacterial association and the key strategy for selection of effective rhizobactrtial strains. The role of some biotic factors, i.e. mixed rhizobzterial cultures and the interactions of introducents with indigenous microflora, in the fuctioning of associative symbiosis and plant response to inoculation with rhizobzcteria is examined.
Keywords: bacterisation, microbial associations, rhizosphere, symbiosis, phytohormones.
1Всероссийский НИИ сельскохозяйственной |
Поступила в редакцию |
