УДК 631.46:579.64:581.138.1:581.133.9:57.044

МИКРОБИОЛОГИЧЕСКИЕ АСПЕКТЫ УСТОЙЧИВОСТИ И АККУМУЛЯЦИИ ТЯЖЕЛЫХ МЕТАЛЛОВ У РАСТЕНИЙ (обзор)

А.А. БЕЛИМОВ, И.А. ТИХОНОВИЧ

Обсуждается проявление адаптивности к условиям окружающей среды в симбиозах растений и микроорганизмов — сложных биологических системах, основанных на взаимодействии партнеров. Многие симбиотрофные микроорганизмы (микоризные грибы, клубеньковые и ассоциативные бактерии) обладают высокой устойчивостью к тяжелым металлам, участвуют в процессах их трансформации в ризосфере и аккумуляции растениями. Однако специфические механизмы адаптации симбиозов к токсичным концентрациям металлов и интеграция компонентов растительно-микробных систем в стрессовых условиях изучены недостаточно.

Ключевые слова: растительно-микробные взаимодействия, стресс, тяжелые металлы.

 

Растения вступают в симбиотрофные отношения с разнообразными микроорганизмами — экто- и эндомикоризными грибами, клубеньковыми бактериями, азотфиксирующими актиномицетами, ассоциативными и эндофитными бактериями и грибами, а также цианобактериями. Эти растительно-микробные взаимодействия структурно, функционально и эволюционно сложны и чрезвычайно разнообразны (1). Накопленный экспериментальный и теоретический материал о молекулярно-генетических механизмах и практическом значении растительно-микробных взаимодействий позволил выделить эту совокупность знаний в отдельную дисциплину — симбиогенетику (2).
Многие свойства микроорганизмов и механизмы их положительного действия на растения могут играть важную роль в защите последних от неблагоприятных условий среды, поскольку положительные эффекты микроорганизмов ориентированы, в том числе, против негативного влияния стрессоров на растения. Например, отрицательный эффект тяжелых металлов (ТМ) проявляется в ухудшении потребления растениями азота и других питательных элементов, что в определенных условиях может быть основной причиной снижения сопротивляемости и ингибирования роста (3). Инокуляция азотфиксаторами или бактериями, улучшающими потребление минеральных веществ, будет повышать устойчивость растений к стрессу (4, 5). В растении ТМ индуцируют окислительный стресс, тогда как микроорганизмы при инокуляции способны активировать защитные реакции, усиливая, например, биосинтез пролина и активность антиоксидативных фементов супероксиддисмутазы, пероксидазы и каталазы (6). Универсальным антистрессовым действием обладают также бактерии, содержащие фермент 1-аминоциклопропан-1-карбоксилат (АЦК) деаминазу, благодаря которому в растениях снижается содержание этилена (5, 7) — сигнальной молекулы, запускающей каскад неспецифических стрессовых и адаптивных реакций.
У с т о й ч и в о с т ь  м и к р о о р г а н и з м о в  и  р а с т и т е л ь-
н о - м и к р о б н ы х  а с с о ц и а ц и й  к  т я ж е л ы м  м е т а л л а м. Микроорганизмы выработали целый комплекс универсальных и специфических по отношению к определенному стрессору механизмов устойчивости (8). К универсальным реакциям на стресс относится биосинтез разнообразных по функциональности регуляторных белков, например шаперонов и s-факторов. Шапероны участвуют в процессах поддержания целостности и стабильности ДНК и РНК, транскрипции и трансляции, репарации ДНК, структуризации белков и нормального функционирования ферментов. s-Факторы регулируют стабилизацию клеточных мембран, биосинтез экзополисахаридов, переход клетки в стационарную фазу и т.д. Неспецифическую устойчивость обеспечивает также биосинтез низкомолекулярных осмопротекторов (глицин, глицинбетаин, пролин, трегалоза, глутамат, таурин, ацетилглутаминил, глутаминамид), экзополисахаридов и полиаминов.  
Устойчивость микроорганизмов к ТМ и контролирующие ее гены в настоящее время подробно изучены (9, 10). Механизмы устойчивости основаны на выводе токсикантов из клеточного пространства и изменении валентности ионов металла для перевода в менее токсичные формы. Процессы биосорбции и иммобилизации токсичных ионов вне клетки или на клеточной стенке микроорганизмов тоже играют важную роль. Способность активно сорбировать Cd и другие металлы описана для многих типичных представителей ризосферной микрофлоры — Agrobacterium, Arthrobacter, Azospirillum, Bacillus, Pseudomonas, Rhizobium, Serracia и др. (9, 11, 12). Установлено, что карбоксильные группы на поверхности бактерий рода Pseudomonas обеспечивают связывание до 100 мкг Cd на 1 мг биомассы (13). Иммобилизация ТМ может также проходить вне клеток микроорганизмов благодаря изменению рН и редокспотенциала среды, мобилизации фосфатов или продуцированию полисахаридов, сидерофоров и других веществ (14).
Таким образом, ТМ нарушают комплекс процессов в растении и индуцируют множество специфических и неспецифических реакций (15). В то же время микроорганизмы обладают полезными для растений свойствами, благоприятное сочетание которых может оказывать в стрессовой ситуации аддитивный или синергический эффект. Это необходимо учитывать в фундаментальных исследованиях при объяснении результатов экспериментов и в практике использования бактерий для инокуляции растений. С одной стороны, многофункциональность индивидуальных штаммов и зависимость свойств бактерий от факторов среды, которые часто нельзя контролировать, усложняет интерпретацию результатов, с другой — открываются возможности для сочетания многих полезных функций в одном штамме при селекции по нескольким признакам или генетическом преобразовании.
У ч а с т и е  м и к р о о р г а н и з м о в  в  у с т о й ч и в о с т и  и
а к к у м у л я ц и и  т я ж е л ы х  м е т а л л о в  р а с т е н и я м и. Накоплен большой экспериментальный материал о роли симбиотических микоризных грибов в устойчивости и аккумуляции растениями ТМ, подтверждающий, что образование симбиоза может служить ресурсосберегающим и экологически безопасным приемом для повышения эффективности технологий фиторемедиации (16, 17). Так, на почвах, загрязненных ТМ, при микоризации улучшались минеральное питание и рост растений, активизировался фотосинтез (18), снижалась аккумуляция свободного пролина, стимулировалось образование азотфиксирующих клубеньков на корнях (19). Инокуляция бобовых растений устойчивыми к ТМ и эффективными штаммами клубеньковых бактерий существенно улучшала образование и функционирование азотфиксирующего симбиоза. Увеличение числа и массы клубеньков у инокулированных растений сопровождалось повышением содержания леггемоглобина в клубеньках (20), а симптомы окислительного стресса были менее выраженными (21).  
В последнее десятилетие значительно возрос интерес к использованию ризосферных бактерий для стимуляции роста и регуляции поступления ТМ в растения из загрязненных почв, что отражено в серии обзорных статей (17, 22, 23). Например, производственные штаммы ассоциативных бактерий Arthrobactermysorens 7 и Flavobacterium sp. Л30 снижали подвижность Cd в почве (24), а инокуляция ими ячменя улучшала рост растений и препятствовала поступлению ТМ в зерно (11). Показана также способность псевдомонад, ассоциированных с эктомикоризными грибами, усиливать иммобилизацию Cd, Zn и Pb микросимбионтом в корнях и предотвращать поступление этих металлов в побеги сосны (25). Иммобилизация металлов может происходить благодаря образованию малорастворимых комплексов с бактериальными сидерофорами, полисахаридами и другими веществами. Однако бактериальные сидерофоры и их Fe-содержащие комплексы поглощаются растениями, поэтому в некоторых случаях возможно усиление поступления металлов в последние (26). Получены данные об одновременной стимуляции роста и выноса никеля горчицей сарептской (Brassicajuncea) при инокуляции штаммом Bacillussubtilis SJ-101, продуцирующим ауксины и растворяющим фосфаты (27). В этих и многих других исследованиях усиление поглощения токсичных металлов происходило без негативных последствий для роста растения, что указывает на способность бактерий повышать гомеостаз микробно-растительной системы.  
Изучение микроорганизмов, ассоциированных с растениями — металлофитами, аккумуляторами и гипераккумуляторами ТМ, направлено в основном на поиск приемов повышения эффективности фитоэкстракции металлов в целях очистки загрязненных почв. В этой связи актуальна задача улучшения роста растений на токсичных почвах и поиска способов усиления аккумуляции токсикантов в надземной части растений. Инокуляция микроорганизмами, действие которых направлено на стимуляцию роста растений, представляется перспективным подходом для интенсификации фитоэкстракции. Известно также, что микроорганизмы способны мобилизовывать металлы в результате подкисления среды (например, продуцирования органических кислот) и деградации органоминеральных соединений (14, 28). Поэтому активизация в ризосфере микробиологических процессов, направленных на повышение подвижности и доступности растениям металлов, должна способствовать усилению их выноса из почвы с растительной биомассой. Освоение потенциала микроорганизмов, мобилизирующих металлы, может служить альтернативой или дополнением к химическим методам повышения подвижности ТМ, например внесению в почву хелатирующих веществ. Отметим, что микробиологические технологии успешно применяются для обогащения руд в горнодобывающей промышленности (29) и биоремедиации радиоактивных отходов (30).
Интересные данные получены при изучении ризосферных бактерий у перспективных для фиторемедиации растений. Обнаружено, что в ризосфере у горного салата Thlaspicaerulescens, гипераккумулирующего Ni, Cd и Zn, больше устойчивых к металлам бактерий, чем у клевера, растущего в той же почве (31). Из ризосферы, корней и стеблей T. caerulescens были выделены разнообразные бактерии, среди которых доминировали представители родов Sphingomonas, Matsuebacter, Variovorax, Rhodococcus, Devosia и Phyllobacterium, в то время как в неризосферной почве доминировали Arhtrobacter, Acidovorax и др. (32). Высокая численность и разнообразие устойчивых к металлам бактерий в ризосфере гипераккумуляторов (32) подтверждают гипотезу о том, что такие растения могут обеспечивать особую экологическую нишу для специфических, в том числе устойчивых к ТМ, форм микроорганизмов (33). Однако это противоречит результатам других авторов, обнаруживших относительно низкую численность устойчивых к цинку бактерий в ризосфере металлофитов по сравнению с неризосферной почвой при ее загрязнении (34). Подобный эффект может быть связан с понижением содержания металла в ризосфере за счет его потребления растением и повышении конкурентоспособности у чувствительных видов. Приведенные результаты свидетельствуют о способности растений влиять на формирование бактериального сообщества ризосферы по признаку устойчивости к ТМ.  
Следует признать, что в настоящее время экспериментальные данные о роли микроорганизмов в мобилизации ТМ и эффективности процесса фитоэкстракции металлофитами, аккумуляторами и гипераккумуляторами весьма фрагментарны, несмотря на признание перспективности этих исследований (35). Возможно, одна из причин заключается в том, что большинство таких растений относятся к семействам, которые не образуют симбиозов с микоризными грибами и клубеньковыми бактериями, а исследования посвящены только ризосферным бактериям. Например, из ризосферы гипераккумулятора Alyssummurale были выделены устойчивые к Ni бактерии рода Sphinomonas и Microbacterium, которые продуцировали органические кислоты и сидерофоры и повышали содержание подвижного Ni в почве, а также в инокулированных растениях (36). Бактерии Ps. monteili, Microbacteriumsaperdae и Enterobactercancerogenes мобилизовали Zn и в 2 раза повышали его количество в инокулированных растениях T. caerulescens (37). Инокуляция горчицы сарептской штаммами Xhanthomonas sp., Pseudomonas sp., Azomonas sp. и Bacillus sp. снижала рН в ризосфере, повышала подвижность Сd и стимулировала рост растений, в результате чего содержание в них Cd и его вынос из почвы существенно повышались (38). Весьма вероятно, что вещества, продуцируемые микроорганизмами в ответ на присутствие токсичных металлов для их иммобилизации или участвующие в мобилизации ТМ, могут обладать биологической активностью по отношению к растениям. Микробные метаболиты чрезвычайно разнообразны по структуре и функциям, и многие из них участвуют в передаче сигналов между микроорганизмами и растениями (1, 39). К таким метаболитам можно отнести полисахариды, сидерофоры, органические кислоты, и другие соединения, которые участвуют в реакциях микроорганизмов на присутствие ТМ. В этой связи представляется весьма интересным изучить роль этих веществ в растительно-микробных взаимодействиях и интеграции компонентов симбиотических систем в стрессовых условиях.
Многие симбиотрофные бактерии, как уже отмечалось, содержат АЦК деаминазу, гидролизующую аминокислоту АЦК — предшественник ингибирующего рост растений фитогормона этилена, биосинтез которого активируется в стрессовых условиях (в том числе при токсичном действии ТМ). Благодаря бактериальной АЦК деаминазе содержание этилена в растительных тканях снижается, что стимулирует ростовые процессы (7). Это указывает на перспективность использования таких бактерий для уменьшения токсического эффекта металлов и улучшения роста растений на загрязненных почвах (7, 40, 41). Однако имеющиеся в этой связи данные фрагментарны. Так, инокуляция рапса штаммом Serratiaquinivorans SUD165 существенно снижала токсичность Ni и образование стрессового этилена у проростков (42). Еще большая стимуляция роста достигалась при использовании мутанта этого штамма с повышенной продукцией сидерофоров, вероятно, за счет элиминирования негативного влияния ТМ на поглощение растениями железа. Наши эксперименты с рапсом (43), горохом (5) и пастбищными бобовыми (44) также показали, что наряду с АЦК-деаминазной активностью важным механизмом антистрессового действия у АЦК-утилизирующих бактерий из различных таксономических групп служит их способность улучшать минеральное питание растений, которое нарушается под влиянием ТМ. Эти результаты демонстрируют необходимость более детального изучения взаимодействий растений с бактериями, содержащими АЦК деаминазу, а также роли этого фермента в устойчивости растений к ТМ и процессах потребления элементов растениями из загрязненных почв.
Как правило, при инокуляции грибами арбускулярной микоризы или клубеньковыми бактериями содержание ТМ в надземных органах у бобовых растений снижалось (17). Вероятно, это происходило в результате аккумуляции и иммобилизации ТМ в корнях и почве гифами микоризных грибов, а также вследствие разбавления за счет увеличения фитомассы. Однако вынос ТМ фитомассой при этом мог существенно повышаться за счет стимуляции роста симбиотрофных растений. На загрязненных ТМ почвах положительный эффект от фосфатмобилизующих микроорганизмов (микоризные грибы и широкий спектр бактерий, включая клубеньковые) может быть связан не только с улучшением фосфорного питания растений, но и со связыванием ТМ в ризосфере мобилизованными фосфатами. Однако эта гипотеза требует экспериментального подтверждения. Регуляция поступления ТМ в растения с помощью микроорганизмов может лежать в основе различных стратегий преодоления экологических последствий загрязнения. С одной стороны, снижение транспорта ТМ в надземные органы при отсутствии стимуляции роста будет ограничивать использование этих микроорганизмов для фитоэкстракции ТМ из почв, с другой — перспективно использование таких симбиозов для технологий фитостабилизации, восстановления растительного покрова и биоценоза ландшафтов, получения экологически чистой продукции.  
Можно предположить, что направленность эффекта микроорганизмов на изменение подвижности и аккумуляцию растениями ТМ зависит от содержания металла в почве и его доступности для растений (28). Так, при относительно слабом и среднем загрязнении защитные механизмы растений и микроорганизмов еще не индуцированы и могут преобладать процессы микробной мобилизации ТМ, обусловленные активным метаболизмом с подкислением среды, а также деградацией металлоорганических веществ почвы. Растения, в свою очередь, выделяют в ризосферу хелатирующие металлы вещества, которые мобилизуют питательные макро- и микроэлементы, в том числе многие ТМ. Это может приводить к негативным последствиям для следующего звена питательной цепи (животные и человек), поскольку количество ТМ в растениях будет превышать предельно допустимые концентрации (ПДК). Вероятно, что при дальнейшем повышении содержания ТМ в почве растения (как более чувствительное звено системы) первыми индуцируют защитные механизмы. В частности, растения выделяют в ризосферу органические кислоты и другие вещества, которые хелатируют и иммобилизуют ТМ. Микроорганизмы способны утилизировать эти корневые выделения, усиливать поступление ТМ в корни, то есть противодействовать защитной реакции растений. Как следствие, может происходить не только нивелирование положительных эффектов растительно-микробного взаимодействия, но и ингибирование роста растений. При очень высоких концентрациях ТМ в почвенном растворе, вероятно, активируются защитные реакции у микроорганизмов и в ризосфере начинают преобладать микробиологические иммобилизационные процессы. Это может служить одним из объяснений снижения содержания ТМ в растениях в экспериментах по фиторемедиации (17). Несомненно, предложенная схема весьма упрощена и в природных условиях динамика и направленность процессов трансформации ТМ зависят от сложного комплекса взаимодействующих биотических и абиотических факторов. Однако описанный сценарий хорошо согласуется с результатами эксперимента с ивой (Salixcaprea), инокулированной эктомикоризным грибомPisolithustinctorius и смесью ризосферных бактерий, при выращивании на почве с низкой и высокой степенью загрязнения Cd (45).  
Р о л ь  р а с т и т е л ь н о г о  и  м и к р о б н о г о  п а р т н е р о в
в  у с т о й ч и в о с т и  с и м б и о з а  к  т я ж е л ы м  м е т а л л а м. Как правило, растения менее устойчивы к ТМ, чем микроорганизмы, что, вероятно, связано с более сложным уровнем организации. Например, сильное угнетение роста корней и побегов у устойчивых к кадмию генотипов гороха в гидропонной культуре наблюдалось при концентрации 5 мкМ CdCl2 (46). В то же время в условиях in vitro минимальные ингибирующие рост концентрации Cd для клубеньковых бактерий гороха Rhizobiumleguminosarum bv. viciae варьировали от 15 до 120 мкМ (45). При выращивании гороха в присутствии 0,5 мкМ Cd не отмечалось ингибирования роста корней, однако число симбиотических клубеньков на таких корнях снижалось в 4 раза (45). В других экспериментах токсичные концентрации ТМ для небобовых растений и ассоциированных с ними ризосферных бактерий находились примерно в том же интервале (4, 47). В некоторых случаях даже устойчивые к ТМ микроорганизмы не оказывают положительного эффекта на растения в присутствии металлов. Так, устойчивый к кадмию штамм Rhodococcus sp. Fp2 не усиливал ростовые процессы у гороха, выращиваемого на загрязненной почве, поскольку у этого штамма кадмий ингибировал активность АЦК деаминазы (5). Эти данные свидетельствуют, что симбиотические отношения между микроорганизмами и растениями могут быть очень чувствительны к ТМ и нарушаться при концентрациях металла ниже минимальных токсичных для каждого из партнеров в отдельности. Растения (вследствие меньшей устойчивости к ТМ), вероятно, играют определяющую роль в образовании эффективной ассоциации с микроорганизмами в присутствии токсикантов. Необходимо также учитывать, что ТМ способны существенно изменять именно те свойства микроорганизмов, которые определяют их взаимодействия с растением.
У растений устойчивость и способность аккумулировать ТМ генетически детерминированы и по этим признакам существует внутривидовой полиморфизм. Мы выявили значительную вариабельность по устойчивости к Cd и содержанию различных ТМ в побегах у 99 генотипов гороха (46, 48). У тех же генотипов была изучена отзывчивость на инокуляцию микоризным грибом Glomus sp. (49). Сравнение полученных данных показало, что устойчивость к Cd отрицательно коррелировала с ростстимулирующим эффектом микоризы (45). Это свидетельствовало о повышенной симбиотрофности у чувствительных к Cd генотипов. Отрицательная корреляция была также обнаружена между количеством Cd в растениях и эффектом микоризы в отношении содержания фосфора в семенах (45), то есть генотипы с низким содержанием Cd способны более эффективно использовать симбиотрофно накопленный фосфор. Один из механизмов защитного действия микоризы — иммобилизация металлов присутствующими в гифах полифосфатами (50). Возможно, в ходе коэволюции симбиотических партнеров некоторые генотипы растений модифицировали адаптацию к токсичным металлам в меньшей степени, но приобрели способность эффективно использовать потенциал микросимбионта для компенсации дефицита собственной устойчивости. Обнаруженная взаимосвязь между признаками, отвечающими за реакцию на ТМ и симбиотрофность, может усложнять поиск и селекцию генотипов растений, которые обладают одновременно высокой устойчивостью к ТМ и отзывчивостью на инокуляцию микроорганизмами. Важно подчеркнуть, что подобное справедливо не только для бобово-микоризного симбиоза, но и для других растительно-микробных систем. Об этом свидетельствуют наши эксперименты с горчицей сарептской и АЦК-утилизирующим штаммом ассоциативных бактерий Variovoraxparadoxus 5C-2, когда инокуляция в большей степени стимулировала рост чувствительных к Cd генотипов растений (45). Полученные результаты убедительно показывают необходимость глубокого изучения роли внутривидовой изменчивости растений во взаимодействии с микроорганизмами в присутствии ТМ для создания высокопродуктивных растительно-микробных систем с высоким адаптационным потенциалом.
Таким образом, именно в неблагоприятных условиях, когда растение особенно нуждается в поддержании нормального метаболизма и наличии достаточных питательных ресурсов, даже небольшие позитивные воздействия микроорганизмов могут существенно повысить устойчивость макросимбионта к стрессу (51). Симбиотрофные микроорганизмы оказываются демпфирующим компонентом между почвенными условиями, включая токсичность ТМ, и растениями (1), а взаимодействия в этой системе представляют собой интересную модель для изучения гомеостаза растительно-микробно-почвенного континуума.
Итак, разнообразие воздействий микроорганизмов на само растение и окружающую среду обеспечивает широкий диапазон их влияния на процессы, которые в конкретной ситуации могут играть роль факторов, лимитирующих рост и жизнедеятельность растения в присутствии высоких концентраций тяжелых металлов. Изучение способности микроорганизмов устранять факторы лимитации роста растений и поиск способов полной реализации адаптационного потенциала растительно-микробных симбиозов, в том числе за счет приобретения новых надорганизменных качеств, представляются весьма перспективными подходами при создании устойчивых биологических систем в земледелии, а также для восстановления биоразнообразия и плодородия загрязненных ландшафтов.

Л И Т Е Р А Т У Р А

1. Т и х о н о в и ч  И.А.,  П р о в о р о в  Н.А. Симбиозы растений и микроорганизмов: молекулярная генетика агросистем будущего. СПб, 2009.
2. T i k h o n o v i c h  I.F.,  P r o v o r o v  N.A. From plant-microbe interactions to symbiogenetics: an universal paradigm for the interspecies genetic integration. Ann. Appl. Biol., 2009, 154: 341-350.
3. T s y g a n o v  V.E.,  B e l i m o v  A.A.,  B o r i s o v  A.Y. e.a. A chemically induced new pea (Pisum sativum L.) mutant SGECdt with increased tolerance to and accumulation of cadmium. Ann. of Botany, 2007, 99: 227-237.
4. B e l i m o v  A.A.,  D i e t z  K.-J. Effect of associative bacteria on element composition of barley seedlings grown in solution culture at toxic cadmium concentrations. Microb. Res., 2000, 155: 113-121.
5. S a f r o n o v a  V.I.,  S t e p a n o k  V.V.,  E n g q v i s t  G.L. e.a. Root-associated bacteria containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase improve growth and nutrient uptake by pea genotypes cultivated in cadmium supplemented soil. Biol. Fertil. Soil., 2006, 42: 267-272.
6. S t a j n e r  D.,  K e v r e a a n  S.,  G a s a i c  O. e.a. Nitrogen and Azotobacter chroococcum enhance oxidative stress tolerance in sugar beet. Biol. Plant., 1997, 39: 441-445.
7. G l i c k  B.R.,  T o d o r o v i c  B.,  C z a r n y  J. e.a. Promotion of plant growth by bacterial ACC deaminase. Crit. Rev. Plant Sci., 2007, 26: 227-242.
8. Е р м и л о в а  Е.В. Молекулярные аспекты адаптации прокариот. СПб, 2007.
9. H u  N.,  Z h a o  B. Key genes involved in heavy-metal resistance in Pseudomonas putida CD2. FEMS Microbiol. Lett., 2007, 267: 17-22.
10. S i l v e r  S.,  P h u n g  L.T. Bacterial heavy metal resistance: new surprises. Annu. Rev. Microbiol., 1996, 50: 753-789.
11. Б е л и м о в  А.А.,  К у н а к о в а  А.М.,  С а ф р о н о в а  В.И. и др. Использование ассоциативных бактерий для инокуляции ячменя в условиях загрязнения почвы свинцом и кадмием. Микробиология, 2004, 73: 118-125.
12. R o b i n s o n  B.,  R u s s e l l  C.,  H e d l e y  M. e.a. Cadmium adsorption by rhizobacteria: implications for New Zealand pastureland. Agric. Ecosyst. Environ., 2001, 87: 315-321.
13. K o m y  Z.R.,  G a b a r  R.M.,  S h o r i e t  A.A. e.a. Characterization of acidic sites of Pseudomonas biomass capable of binding protons and cadmium via biosorption. World J. Microbiol. Biotechnol., 2006, 22: 975-982.
14. G a d d  G.M. Heavy metal accumulation by bacteria and other microorganisms. Experientia, 1990, 46: 834-840.
15. Heavy metal stress in plants: from molecules to ecosystems /M.N.V. Prasad, J. Hagemeyer (eds.). Berlin, Heidelberg, Springer-Verlag, 1999.
16. G o h r e  V.,  P a s z k o w s k i  U. Contribution of the arbuscular mycorrhizal symbiosis to heavy metal phytoremediation. Planta, 2006, 223: 1115-1122.
17. S a f r o n o v a  V.I.,  P i l u z z a  G.,  B u l l i t t a  S. e.a. Use of legume-microbe symbioses for phytoremediation of heavy metal polluted soils: advantages and potential problems. In: Handbook for phytoremediation. Nova Sci. Publ. Inc., 2011 (in press).
18. R i v e r a - B e c e r r i l  F.,  C a l a n t z i s  C.,  T u r n a u  K. e.a. Cadmium accumulation and buffering of cadmium-induced stress by arbuscular mycorrhiza in three Pisum sativum genotypes.J. Exp. Botany, 2002, 53: 1177-1185.
19. A n d r a d e  S.A.L.,  A b r e u  C.A.,  d e  A b r e u  M.F. e.a. Influence of lead additions on arbuscular mycorrhiza and Rhizobium symbioses under soybean plants. App. Soil Ecol., 2004, 26: 123-131.
20. W a n i  P.A.,  K h a n  M.S.,  Z a i d i  A. Impact of zinc-tolerant plant growth-promoting rhizobacteria on lentil grown in zinc-amended soil. Agron. Sust. Develop., 2008, 28: 449-455.
21. S i n h a  S.,  R a i  U.N.,  B h a t t  K. e.a. Fly-ash-induced oxidative stress and tolerance in Prosopis juliflora L. grown on different amended substrates. Environ. Monit. Assess., 2005, 102: 447-457.
22. K h a n  M.S.,  Z a i d i  A.,  W a n i  P.A. e.a. Role of plant growth promoting rhizobacteria in the remediation of metal contaminated soils. Environ. Chem. Lett., 2009, 7: 1-19.
23. K a m n e v  А.А.,  v a n  d e r  L e l i e  D. Chemical and biological parameters as tools to evaluate and improve heavy metal phytoremediation. Biosci. Reports, 2000, 20: 239-258.
24. P i s h c h i k  V.N.,  V o r o b y e v  N.I.,  C h e r n y a e v a  I.I. e.a. Experimental and mathematical simulation of plant growth promoting rhizobacteria and plant interaction under cadmium stress. Plant Soil, 2002, 242: 173-186.
25. K r u p a  P.,  K o z d r ó j  J. Ectomycorrhizal fungi and associated bacteria provide protection against heavy metals in inoculated pine (Pinus sylvestris L.) seedlings. Water Air Soil Pollut., 2007, 182: 83-90.
26. A w a d  F.,  R o m h e l d  V. Mobilization of heavy metals from contaminated calcareous soils by plant born, microbial and synthetic chelators and their uptake by wheat plants. J. Plant Nutrit., 2000, 23: 1847-1855.
27. Z a i d i  S.,  U s m a n i  S.,  S i n g h  B.R. e.a. Significance of Bacillus subtilis strain SJ-101 as a bioinoculant for concurrent plant growth promotion and nickel accumulation in Brassica juncea. Chemosphere, 2006, 64: 991-997.
28. W e n z e l  W.W. Rhizosphere processes and management in plant-assisted bioremediation (phytoremediation) of soils. Plant Soil, 2009, 321: 385-408.
29. R a w l i n g s  D.E.,  S i l v e r  S. Mining with microbes. Biotechnology, 1995, 13: 773-778.
30. F r a n c i s  A.J. Microbial transformations of radioactive wastes and environmental restoration through bioremediation. J. Allo. Comp., 1994, 213/214: 226-231.
31. D e l o r m e  T.A.,  G a g l i a r d i  J.V.,  A n g l e  J.S. e.a. Influence of the zinc hyperaccumulator Thaspi caerulescens J. & C. Presl. and the nonmetal accumulator Trifolium pratense L. on soil microbial populations. Canadian J. Microbiol., 2001, 47: 773-776.
32. L o d e w y c k x  C.,  M e r g e a y  M.,  V a n g r o n s f e l d  J. e.a. Isolation, characterization, and identification of bacteria associated with the zinc hyperaccumulator Thlaspi caerulescens subsp. calaminaria. Int. J. Phytorem., 2002, 4: 101-105.
33. S c h l e g e l  H.G.,  C o s s o n  J.P.,  B a k e r  A.J.M. Nickel-hyperaccumulating plants provide a niche for nickel-resistant bacteria. Bot. Acta, 1991, 104: 18-25.
34. B e n n i s s e  R.,  L a b a t  M.,  E l a s l i  A. e.a. Rhizosphere bacterial populations of metallophyte plants in heavy metal-contaminated soils from mining areas in semiarid climate. World J. Microbiol. Biotechnol., 2004, 20: 759-766.
35. K a m n e v  A.A.,  V a n  d e r  L e l i e  D. Chemical and biological parameters as tools to evaluate and improve heavy metal phytoremediation. Biosci. Reports, 2000, 20: 239-258.
36. A b o u - S h a n a b  R.I.,  D e l o r m e  T.A.,  A n g l e  J.S. e.a. Phenotypic characterization of microbes in the rhizosphere of Alyssum murale. Int. J. Phytorem., 2003, 5: 367-379.
37. W h i t i n g  S.N.,  D e  S o u z a  M.P.,  T e r r y  N. Rhizosphere bacteria mobilize Zn for hyperaccumulation by Thlaspi caerulescens. Environ. Sci. Technol., 2001, 15: 3144-3150.
38. S h e n g  X.F.,  X i a  J.J. Improvement of rape (Brassica napus) plant growth and cadmium uptake by cadmium-resistant bacteria. Chemosphere, 2006, 64: 1036-1042.
39. O r t i z - C a s t r o  R.,  C o n t r e r a s - C o r n e j o  H.A.,  M a c i a s - R o d r i g u e z  L. e.a. The role of microbial signals in plant growth and development. Plant Signal. Behav., 2009, 4: 701-712.
40. G l i c k  B.R. Using soil bacteria for phytoremediation. Biotechnol. Adv., 2010, 28: 367-374.
41. A r s h a d  M.,  S a l e e m  M.,  H u s s a i n  S. Perspectives of bacterial ACC deaminase in phytoremediation. Trends Biotechnol., 2007, 25: 356-362.
42. B u r d  G.I.,  D i x o n  D.G.,  G l i c k  B.R. A plant growth promoting bacterium that decreases nickel toxicity in plant seedlings. Appl. Environ. Microbiol., 1998, 64: 3663-3668.
43. B e l i m o v  A.A.,  S a f r o n o v a  V.I.,  S e r g e y e v a  T.A. e.a. Characterisation of plant growth-promoting rhizobacteria isolated from polluted soils and containing 1-aminocyclopropane-1-carboxylate deaminase. Canadian J. Microbiol., 2001, 47: 642-652.
44. B u l l i t t a  S.,  S a f r o n o v a  V.,  P i l u z z a  G. e.a. Characterization of plant-microbe associations from a heavy metal polluted area in SW Sardinia in view of their use in phytoremediation. Abstr. Int. Conf. «Phytotechnologies in the 21st century: Remediation—Energy—Health—Sustainability». Parma, Italy, 2010: 147.
45. B e l i m o v  A.A.,  W e n z e l  W.W. The role of rhizosphere microorganisms in heavy metal tolerance of higher plants. Aspect Appl. Biol., 2009, 98: 81-90.
46. M e t w a l l y  A.,  S a f r o n o v a  V.I.,  B e l i m o v  A.A. e.a. Genotypic variation of the response to cadmium toxicity in Pisum sativum L. J. Exp. Bot., 2005, 56: 167-178.
47. B e l i m o v  A.A.,  H o n t z e a s  N.,  S a f r o n o v a  V.I. e.a. Cadmium-tolerant plant growth-promoting bacteria associated with the roots of Indian mustard (Brassica juncea L. Czern.). Soil Biol. Biochem., 2005, 37: 241-250.
48. B e l i m o v  A.A.,  S a f r o n o v a  V.I.,  T s y g a n o v  V.E. e.a. Genetic variability in tolerance to cadmium and accumulation of heavy metals in pea (Pisum sativum L.). Euphytica, 2003, 131: 25-35.
49. Я к о б и  Л.М.,  К у к а л е в  А.С.,  У ш а к о в  К.В. и др. Полиморфизм форм гороха посевного по эффективности симбиоза с эндомикоризным грибом Glomus sp. в условиях инокуляции ризобиями. С.-х. биол., 2000, 3: 94-102.
50. L e y v a l  C.,  T u r n a u  K.,  H a s e l w a n d t e r  K. Effect of heavy metal pollution on mycorrhizal colonization and function: physiological, ecological and applied aspects. Mycorrhiza, 1997, 7: 139-153.
51. Б е л и м о в  А.А. Взаимодействие ассоциативных бактерий и растений в зависимости от биотических и абиотических факторов. Автореф. докт. дис. СПб, 2008.

 

MICROBIOLOGICAL ASPECTS OF RESISTANCE AND ACCUMULATION OF HEAVY METALS BY PLANTS

A.A. Belimov, I.A. Tikhonovich

Plants and microorganisms form symbioses, which are complex biological systems having specific mechanisms of adaptation to the environment based on interactions between symbionts. Many of symbiotrophic microorganisms, such as mycorrhizal fungi, nodule and associative bacteria, possess high tolerance to heavy metals and take part in processes of metal transformation in the rhizosphere and accumulation by plants. However, mechanisms of adaptation of symbioses to toxic metal concentrations and integration between components of plant-microbe systems under stress are scarcely understood. The role of partners in maintenance of the symbiosis homeostasis under stressful conditions caused by heavy metals and possibilities for the use of plant-microbe interactions for cultivation of agricultural crops and phytoremediation of polluted soils are discussed.

Keywords: plant-microbe interactions, stress, heavy metals.

ГНУ Всероссийский НИИ сельскохозяйственной
микробиологии Россельхозакадемии,

196608 г. Санкт-Петербург—Пушкин, ш. Подбельского, 3,
e-mail: belimov@rambler.ru

Поступила в редакцию
20 декабря 2010 года

 

Оформление электронного оттиска

назад в начало